Аэродром начал свою работу 24 июня 1932 года. Иногда его называли по находившейся рядом железнодорожной платформе Шоссейная. Первые рейсы на новый аэродром прибыли из Москвы, в последствии было открыто авиасообщение с Петрозаводском, Архангельском, Витебском, Киевом и Мурманском. В первые годы работы в аэропорту отсутствовал аэровокзал, который был заложен в 1936 году. Интересный факт о строительстве аэровокзала приводит знаток авиации Владимир Король: "На строительство московского аэропорта было выделено 8 млн 196,9 тысячи рублей, а аэропорту «Шоссейная» досталось всего... 613 тысяч рублей. Вот почему в Ленинграде при строительстве аэропорта широко использовались подписка на займы, массовые субботники, шефская помощь. Здесь трудились рабочие завода «Электросила», 2-го и 3-го автомобильных гаражей, железной дороги, «Ленсельпрома», завода «Степан Разин». Большую помощь оказывали воинские подразделения Ленинградского военного округа и моряки Балтфлота".

В 1951 году по проекту архитектора Александра Ивановича Гегелло было построено новое здание аэровокзала. С середины 1950-х годов аэропорт начал принимать новые самолеты - турбовинтовой Ил-18 и реактивный Ту-104 - новая строка в истории авиапредприятия.

25 апреля 1973 года аэропорт был назван официально "Пулково". В мае того же года был введен в эксплуатацию новый аэропорт Пулково-1, почти сразу получивший в народе прозвище “Пять стаканов”. Тогда же приступили к реконструкции старого аэропорта, который получил название Пулково-2.

27 марта 2014 года стал последним днем работы петербургского аэропорта Пулково-2. Он принял рейсы из Амстердама и Парижа, которые через несколько часов отправились обратно, после чего все воздушные перевозки стали выполняться только с аэропорта Пулково-1.

По материалам блога "Ленинградский Наблюдатель"
Уточнения, касающиеся названия аэропорта, поступили от краеведа Ариадны Маркеловой